Место, на котором стоит церковь Иоанна Златоуста, в Костроме издавна было святым и намоленным. В летописях упоминается, что здесь стояли храм Иоанна Златоуста и храм Флора и Лавра. Кроме этого, найдены и записи о том, что в 1628 году деньги на украшение этих церквей давал сам царь Михаил Романов.Когда в середине XVIII века в городе стали активно строиться дома из камня, этот храм возвели одним из первых. Спонсировал строительство местный купец Иван Аравин.Интересно, что в советское время, когда многие храмы Костромы были разрушены и закрыты, Церковь Иоанна Златоуста по просьбам прихожан не была закрыта. Более того: она на протяжении 30 лет выполняла функции главного кафедрального собора Костромской епархии. Впрочем, это не помешало большевикам в 1922 году изъять отсюда порядка 110 килограммов серебряных изделий: окладов для икон, лампад и другой церковной утвари.В этот же храм в 1944 году перенесли на хранение и самую главную ценность костромской земли – Феодоровскую икону Божией Матери, которая оставалась здесь вплоть до 1990 года, когда ее торжественно вернули в Богоявленско-Анастасиин женский монастырь.